Dzimis kā sestais bērns zvērināta advokāta un vēlākā pirmā Latvijas Valsts prezidenta Jāņa Čakstes un sabiedriskās darbinieces Justīnes Čakstes (dzimusi Vesere) ģimenē. Bērnību kopā ar četriem brāļiem un māsām pavadīja Čakstu dzimtas mājās – Salgales pagasta Aučos. Konstantīns Čakste izglītojās Jelgavas ģimnāzijā, pēc došanās bēgļu gaitās mācījās Tērbatā (mūsdienās Tartu) un Kazaņā, bet 1920. gadā pēc atgriešanās Latvijā pabeidza Rīgas 2. ģimnāziju. 1925. gadā absolvēja Latvijas Universitātes (LU) Tautsaimniecības un tiesību zinātņu fakultāti, kur turpināja strādāt kā jaunākais asistents (1928), asistents (1930), privātdocents (1931), vecākais asistents (1933), docents (1934), vecākais docents (1937) un ārkārtas profesors (1938). 20. gs. 30. gados K. Čakste papildināja zināšanas Parīzē, Briselē un Berlīnē. Akadēmiskajā laukā viņa galvenā uzmanība bija pievērsta Latvijas civiltiesību izstrādei un attīstībai. No 1933. gada K. Čakste bija zvērināta advokāta Pētera Berģa palīgs, no 1936. gada – zvērināts advokāts.

1932. gadā K. Čakste apprecējās ar Anastasiju Stīpnieci, un vēlāk viņu ģimenē piedzima meitas – Katrīna un Anna.

K. Čakste bija akadēmiskās vienības “Austrums” vecbiedrs, žurnāla “Jurists” atbildīgais redaktors, Latvijas zvērināto advokātu kolēģijas loceklis un “Tautsaimniecības vārdnīcas” redakcijas līdzstrādnieks. K. Čakste rediģēja arī Latvijas Universitātes akadēmiskās sabiedrisko zinātņu veicināšanas biedrības “Aequitas” izdoto rakstu krājumu un bija biedrības valdes priekšsēdētāja biedrs. K. Čakste bija pazīstams kā daudzpusīga personība ar plašu redzesloku un kuplu draugu un paziņu loku juristu, vēsturnieku, literātu, filozofu un politiķu aprindās. Pēc Padomju Sociālistisko Republiku Savienības (PSRS) veiktās Latvijas okupācijas 17.06.1940. K. Čakste kopā ar brāli, senatoru Mintautu Čaksti piedalījās Demokrātiskā latviešu vēlētāju bloka darbā, kas savā aicinājumā 14.–15. jūlija t. s. Tautas Saeimas vēlēšanām deklarēja uzticību brīvai, neatkarīgai un demokrātiskai Latvijai. Šīs idejas aizstāvis K. Čakste palika arī vācu okupācijas laikā, kad kļuva par 13.08.1943. slepeni Rīgā izveidotās LCP priekšsēdētāju.

K. Čakstes vadībā LCP rīkoja nelegālas sanāksmes, kurās apsprieda nostāju pret aktuālām vācu okupācijas varas politikas izpausmēm un iespējamo rīcību atkārtotas padomju okupācijas gadījumā. K. Čakste darbojās LCP Juridiskajā komisijā un piedalījās LCP nelegālā izdevuma “Jaunā Latvija” tapšanā. K. Čakste bija galvenā kontaktpersona slepenajā sarakstē ar bijušo Latvijas sūtni Zviedrijā Voldemāru Salno, kuram tika nosūtīti LCP apkārtraksti par sabiedrības noskaņojumu un situāciju vācu okupētajā Latvijā un cita rakstura informatīvi materiāli, kā arī vairākas LCP politiskās deklarācijas. Pazīstamākā no tām bija pēc K. Čakstes un sociāldemokrāta Fēliksa Cielēna iniciatīvas tapušais 17.03.1944. memorands, ko parakstīja 188 latviešu sabiedriskie un politiskie darbinieki, augstskolu mācībspēki un inteliģences pārstāvji. Formāli šis dokuments bija adresēts Latviešu leģiona ģenerālinspektoram SS (Schutzstaffel) grupenfīreram un ieroču SS ģenerālleitnantam Rūdolfam Bangerskim, bet īstenībā bija iecerēts kā neatkarības deklarācija Rietumu valstu valdībām. Memoranda parakstītāji Latvijas nācijas vārdā deklarēja nepieciešamību atjaunot 1922. gada Satversmē balstītu Latvijas Republikas faktisko suverenitāti un izveidot Latvijas armiju, aktīvi iesaistoties Latvijas aizstāvēšanā pret draudošo padomju okupāciju.

K. Čakstes politisko darbību pārtrauca viņa apcietināšana 29.04.1944., kā pamatā bija Vācijas Drošības policijas un Drošības dienesta (Sicherheitspolizei, SiPo und Sicherheitsdienst, SD) atklātie LCP nelegālie sakari ar pārējo Baltijas valstu pretošanās kustību organizāciju – Augstākās komitejas Lietuvas atbrīvošanai (Vyriausiasis Lietuvos išlaisvinimo komitetas) un Igaunijas Republikas Nacionālās komitejas (Eesti Vabariigi Rahvuskomitee) – pārstāvjiem. Nesekmīgi bija Universitātes Rīgā Tautsaimniecības un tiesību zinātņu fakultātes dekāna Edgara Dunsdorfa un docenta Lotāra Šulca mēģinājumi lūgt SiPo un SD komandieri, Latvijā SS oberšturmbanfīreru Rūdolfu Langi atbrīvot K. Čaksti pret drošības naudu. Nelīdzēja arī leģiona ģenerālinspektora R. Bangerska sarunas ar Augstāko SS un policijas vadītāju Ostlandē un Ziemeļkrievijā, SS obergrupenfīreru un policijas ģenerāli Frīdrihu Jekelnu (Friedrich August Jeckeln), kā arī rakstnieces Zentas Mauriņas personīgs lūgums SS un policijas vadītājam Latvijā, SS oberfīreram Valteram Šrēderam (Walther Schröder) atbrīvot K. Čaksti.

K. Čakste bija ieslodzīts SiPo un SD galvenajā mītnē Rīgā, Reimersa ielā un Rīgas Centrālcietumā, bet 01.–10.09.1944. atradās Salaspils nometnē. No turienes viņu kopā ar citiem apcietinātajiem ar tvaikoni “Celebes” no Rīgas pārveda uz Dancigu (mūsdienās Gdaņska Polijā) un tālāk uz Štuthofas koncentrācijas nometni nacistu okupētajā Polijā. Būdams smagi slims un ciezdams no bada un aukstuma, K. Čakste mira Štuthofas nometnes evakuācijas laikā, 21./22.02.1945. naktī ceļā uz Lauenburgu netālu no Genšas. Viņu apglabāja nedaudzie likteņa biedri – ieslodzītie latviešu pretošanās kustības dalībnieki – kādā uzkalniņā ar diviem maziem bērziņiem kapa vietas kājgalī. Kopā ar citiem nacistu represiju upuriem K. Čaksti vēlāk pārapbedīja. Viņa dzīvesbiedrei A. Čakstei kopā ar meitām Katrīnu un Annu 15.10.1944. no Kurzemes izdevās ar bēgļu laivu šķērsot Baltijas jūru un sasniegt Gotlandi Zviedrijā, bet 1950. gadā pārcelties uz dzīvi Amerikas Savienotajās Valstīs (ASV). 

Līdz Otrajam pasaules karam K. Čakste vairāk darbojās kā zinātnieks un jurists, bet padomju un nacistu okupācijas laikā iesaistījās politiskā darbībā. Kā viens no Demokrātiskā latviešu vēlētāju bloka dalībniekiem un vēlāk kā LCP priekšsēdētājs viņš iemantoja pirmskara Latvijas lielāko politisko partiju un pretošanās kustības dažādu organizāciju pārstāvju cieņu.

K. Čakstem veltītas piemiņas plāksnes atklātas LU Mazajā aulā, kā arī pie viņa kādreizējām dzīvesvietām Rīgā, Dzirnavu ielā 31 (1993) un Jūrmalā, Rotas ielā 5 (2001). K. Čakstem veltīta dokumentālā filma “Konstantīns” (režisore Dzintra Geka, 2011), bet Jelgavas novada Salgales pagasta Aučos atvērts Čakstu dzimtas memoriālais muzejs. Kopš 20. gs. 90. gadiem ir bijušas diskusijas par pieminekļa izveidi K. Čakstem un Latvijas pretošanās kustībai.