Zirnekļu kārtas izcelšanās varētu būt notikusi laikā pirms 420 līdz 300 miljoniem gadu, kad uz sauszemes parādījās zirnekļu priekšgājēji. Vecākais zirneklis, kam noteiktas tīmekļa kārpas un spēja veidot tīmekli, bija Attercopus fimbriunguis (Shear un citi, 1987) pirms 386 miljoniem gadu. To fosilijās atrada zinātnieki. Šis zirneklis ir pirmais dzīvnieks, kurā atrasts tīmeklis.
Opisthothelae apakškārtas izcelšanās tiek saistīta ar perma periodu pirms apmēram 270 miljoniem gadu, bet daudzveidīgāka un sugām bagātāka tā kļuva triasa periodā. Pilnveidošanās notika, balstoties uz tīmekļa pavediena un to veidojošo orgānu attīstību, ķeramtīkla veidošanos, kā arī tēviņa pedipalpu (kā pārošanās orgāna) attīstību. Joprojām notiek pētījumi ģenētiskā līmenī, lai noskaidrotu gan apakškārtas, gan zemāku taksonu izcelšanās precīzāku laiku, gan taksonu savstarpējo saistību.
19. gs. Redžinalds Pokoks (Reginald Innes Pocock) piedāvāja zirnekļus dalīt divās līdzvērtīgās apakškārtās, respektīvi, posmvēderaiņos Mesothelae un Opisthothelae. Dalījums balstījās uz tīmekļa kārpu novietojumu un sklerotizētu plātņu klātbūtni pirmās apakškārtas zirnekļos, bet sākotnēji tas zinātnieku vidū neguva apstiprinājumu. Līdz mūsdienām ir tikuši piedāvāti un izmantoti dažādi dalījumi, jo apjukumu radījusi arī Mygalomorphae infrakārtā esošo zirnekļu līdzība ar Mesothelae zirnekļiem. Pēdējie tiek uzskatīti par primitīvākiem, ja salīdzina ar pārējiem zirnekļiem. Skaidrību dalījumā apakškārtās un infrakārtās ieviesa Normens Platniks (Norman Ira Platnick) un Viliss Gertšs (Willis John Gertsch), 1976. gadā piedāvājot zirnekļu taksonomijā lietot apakškārtas Mesothelae un Opisthothelae. Pēdējā tiek dalīta divās infrakārtās: Mygalomorphae un Araneomorphae.