Āraišu pils celta 14. gs. Gaujas koridora aizsardzībai, kas atdalīja Rīgas arhibīskapam piederošās teritorijas. Rakstītajos avotos tā pirmoreiz pieminēta 1410. gadā. Livonijas kara laikā 1577. gadā pili ieņēma Dānijas prinča Magnusa (arī Magnuss no Oldenburgas; Prins Magnus, Magnus af Øsel) piekritēji. 1577. gada augustā notikušas sanāksmes protokolā (Johana Kristofa Broces, Johann Christoph Brotze, atstāstā), kur Valmieras pilī pie poļu stārasta Aleksandra Polubeņska (Aleksander Połubeński) Polijas karaļa ierēdņi no Vidzemes pilīm sūdzējās par Magnusa atbalstītāju nežēlību, ieņemot pilis. Īpaši atzīmēts kāds Hanss Ernsts (Hans Ernst), kurš ar varu ieņēmis “Alt-Wenden, d. i. Arrasch”. Pils kalpotāji daļēji nosisti, daļēji aizvesti gūstā. Pilī tobrīd esot bijuši 40 zirgi, daudz ieroču, vērši, govis u. c. lopi. Domājams, šeit parādās Āraišu pils loma zirgu uzturēšanai un sagādei attiecībā ar savu tiešo varas centru Cēsīs, kur, piemēram, Cēsu pils vizitācijā 1451. gadā minēti tikai 17 zirgi, bet 1555. gadā Cēsu komtureja varējusi kaujā sūtīt jau 300 zirgu.
1577. gada augustā pili ieņēma Maskavijas caristes karaspēks, bet gada beigās – poļu karaļa Stefana Batorija (ungāru István Báthory, poļu Stefan Batory) atbalstītāji.
Domājams, ka priekšpils rietumos esošais zemes uzbērums, kas lielākoties līdz šim interpretēts kā aizsargvalnis, patiesībā varētu būt lielgabalu baterijas izvietošanas vieta kādā no 16. gs. notikušajiem pils aplenkumiem.
Ilgstošajos konfliktos pils tika sagrauta, iespējams, tādēļ tā nav pat pieminēta 1582. gada Jamas Zapoļskas (arī Jamsapoļskas, Jamzapoļes; krievu Ям-Запольский мир) miera līgumā, kurā Maskavas cariste un Polijas un Lietuvas lielkunigaitija parakstīja miera līgumu: tajā Maskavijas cariste atteicās no ieņemtajām kādreizējās Livonijas austrumu daļas teritorijām, kuras pārņēma Polijas un Lietuvas lielkunigaitija.
Pēc Livonijas kara beigām Āraišu pili iekļāva sākotnēji Lietuvas, bet pēc 1569. gada Lietuvas un Polijas lielkunigaitijas, t. s. Žečpospoļitas Livonijas Pārdaugavas hercogistes Cēsu vojevodistē (vaivadijā).
1582. gada pirmajā poļu muižu revīzijā minēts, ka Āraišu pils (zamek Aries) “ir gandrīz tukša un pie tās nav zemāko padoto, kas to apstrādātu”.
Vienīgais detalizētākais pils apraksts saglabājies no 1590. gada – otrās poļu muižu revīzijas, kur uzskaitīti “...veci mūri ezera krastā. Kurā ir šādas ēkas: baltā māja ar dzīvojamo telpu. No tās priekšnams un no priekšnama otra dzīvojamā telpa; labības klēts. Divas kūtis lopiem, zirgu stallis, pirts. Divas rijas aiz mūriem. Grāvis pāri laukam (...)”.
16. gs. beigās dzīve pilī uz laiku atjaunojusies. Apdzīvotība tajā ilga līdz 17. gs. vidum, kad pils tika pamesta. Kā liecina arheoloģiskajos izrakumos iegūtais numismātiskais materiāls, gandrīz visas atrastās monētas datētas ar 14.–16. gs. Jaunākā ir Zviedrijas karaļa Kārļa X Gustava (Karl X Gustav, 1654–1660) kaltais Rīgas solīds (šiliņš).