Zarnelpotāju fosilijas tiek atrastas reti, tāpēc to izcelsme un evolūcijas sākumposms ir neskaidrs. Uzskata, ka zarnelpotāju senči dzīvojuši cauruļveida čaulās līdzīgi spārnžauņiem (Pterobranchia). Vēlākā attīstībā zarnelpotāji pārgājuši uz drošāku dzīvesveidu jūras gultnē izraktās alās. Sākotnēji zarnelpotājus uzskatīja par tārpiem; tikai 1867. gadā noskaidrojās to līdzība ar hordaiņiem (Chordata). Zarnelpotāju kāpuri (tornāriji) ārēji līdzinās adatādaiņu (Echinodermata) kāpuriem, tāpēc tos uzskatīja par jūras zvaigžņu kāpuriem. Pastāv teorija, ka zarnelpotāju trīsdaļīgais ķermenis cēlies no visiem otrmutniekiem vai otrmutniekiem un pirmmutniekiem (Protostomia) kopīgiem senčiem.