Tūlīt pēc Komunistiskās Internacionāles kursu pabeigšanas Padomju Sociālistisko Republiku Savienībā (PSRS), 08.1931. Ē. Honekers atgriezās Vībelskirhenē un uzņēmās vadīt vietējo jaunatnes komunistisko organizāciju. Pēc Zārlandes atkalapvienošanas ar Vācu Impēriju (Trešo reihu) 1935. gadā Ē. Honekers, līdzīgi kā citi vācu komunisti, bēga uz Franciju. Vēlāk ar viltotu identitāti devās uz Berlīni. Par piedalīšanos nelegālās politiskās aktivitātēs Ē. Honekeru 1935. gada nogalē atmaskoja, apcietināja un 1937. gadā notiesāja par valsts nodevību uz desmit gadiem ar ieslodzīšanu pāraudzināšanas namā. 27.04.1945. PSRS bruņotie spēki atbrīvoja Brandenburgas cietumā ieslodzītos, tajā skaitā arī Ē. Honekeru. Ieslodzījumā pavadītajos pēdējos mēnešos Ē. Honekers baudīja salīdzinoši brīvus apcietinājuma apstākļus, kuru laikā viņam pat izdevās izbēgt no apcietinājuma un vēlāk brīvprātīgi atgriezties ieslodzījumā, kas ieslodzījuma biedriem visus turpmākos gadus izsauca aizdomas par Ē. Honekera saistību ar Vācu Valsts slepenpoliciju – Gestapo (Geheime Staatspolizei).
03.1946. viņš kļuva par vienu no redzamākajiem komunistiskās jaunatnes organizācijas “Brīvā vācu jaunatne” (Freie Deutsche Jugend) veidotājiem.
Strauja Ē. Honekera karjeras izaugsme sākās pēc VDR izveides 07.10.1949. Kopš 17.06.1953. Berlīnē notikušās tautas sacelšanās pret komunistu režīmu viņš atbalstīja tā laika VDR līdera Valtera Ulbrihta (Walter Ernst Paul Ulbricht) īstenoto stingro kursu uz pretošanās kustības apspiešanu un jebkādas turpmākās pretkomunistiskās pretestības dalībnieku sodīšanu. 1960. gadā Ē. Honekers ieguva amatu Nacionālās aizsardzības padomē un atbalstīja V. Ulbrihta 13.08.1961. ierosināto Berlīnes mūra būvi.
VDR konfrontācijas politika ar Vācijas Federatīvo Republiku (VFR) 20. gs. 70. gadu sākumā vairs nebija izdevīga PSRS, tāpēc 03.05.1971. tā panāca V. Ulbrihta atkāpšanos no amata un vienlaicīgi Sociālistiskās vienības partijas pirmā sekretāra (vēlāk – ģenerālsekretāra) amatā apstiprināja Ē. Honekeru, kurš amatā bija līdz 10.1989., kad demokrātiskās pārmaiņas jau bija pārņēmušas VDR.
18 gadu ilgušais Ē. Honekera valdīšanas laiks daļēji sakrita ar Leonīda Brežņeva (Леонид Ильич Брежнев) “stagnācijas” gadiem PSRS un Vācijas mūsdienu vēsturē bieži saukts par “Honekera laikmetu”. VDR attīstības kursā šajā laikmetā iezīmējās būtiskas pārvērtības. Īpaši spilgti tās notika tā sauktajā “vācu jautājumā” – Ē. Honekera vadībā VDR atteicās no vienotas sociālistiskas Vācijas valsts izveides plāna un uzsāka izlīguma meklējumus ar VFR. 03.09.1971. Amerikas Savienotās Valstis (ASV), Francija, Lielbritānija un PSRS parakstīja tā saukto Četru pušu vienošanos par Berlīni, bet vēlāk VDR un VFR parakstīja vairākus līgumus, kas pirmo reizi kopš Aukstā kara sākuma atviegloja savstarpējos transporta un pasta sakarus. Abu vācu valstu attiecības noregulēja 21.12.1972. noslēgtais līgums par pamatprincipiem. Tā iespaidā Ē. Honekera vadītajai VDR bija iespēja izkļūt no starptautiskas izolācijas. 20. gs. 80. gados pirmo reizi VDR vēsturē tās līderis devās vizītēs uz Rietumvalstīm (Austrija, Francija, VFR), plānota tika pat Ē. Honekera vizīte ASV, kas nerealizējās VDR sabrukuma dēļ. Pretstatā savam priekšgājējam V. Ulbrihtam, Ē. Honekers veicināja valsts ekonomikas centralizāciju un ražošanas valstiskošanu, gandrīz pilnībā iznīdējot privāto iniciatīvu.
PSRS līdera Mihaila Gorbačova (Михаил Сергеевич Горбачёв) sākto atklātību un valsts pārkārtošanu Ē. Honekers un VDR komunistu režīms neatbalstīja, tāpēc demokratizēšanās tendences VDR sasniedza krietni vēlu. Neskatoties uz to, 1989. gada vasarā arī VDR iekšpolitiskā spriedze sasniedza nebijušus apmērus. Šķelšanās notika Vācijas Sociālistiskās vienības partijas vadībā, kas 17.10.1989. nobalsoja par Ē. Honekera atstādināšanu no partijas ģenerālsekretāra amata un citiem amatiem. Viņa vietā partijas ģenerālsekretāra amatā ievēlēja Egonu Krencu (Egon Rudi Ernst Krenz). 1989. gada novembra vidū VDR komunistu kontrolētajā parlamentā (Tautas palātā) tika ierosināta parlamentārā izmeklēšana pret Ē. Honekeru par korupciju un ļaunprātīgu amata izmantošanu, kas gada nogalē pārtapa jau kriminālizmeklēšanā. Ē. Honekeru vairākas reizes apcietināja un saistībā ar veselības stāvokli atbrīvoja no apcietinājuma. Iepriekšējām apsūdzībām 1990. gadā pievienojās apsūdzība par šaujamieroču pielietošanas pavēļu došanu uz abu Vāciju iekšējās robežas kopš 1961. gada. Tajā laikā Honekeru laulātais pāris bija patvēries padomju armijas kara hospitālī Bēlicā, no kurienes 13.03.1991. devās uz Maskavu.
PSRS varas sabrukuma rezultātā 29.07.1992. Ē. Honekeru atkal nogādāja Berlīnes cietumā. Viņam uzrādīja apsūdzību par 68 cilvēku nogalināšanas pavēļu došanu. Ē. Honekera veselības stāvoklis šajā laikā jau bija ļoti smags – viņam bija diagnosticēts un operēts progresējošs nieru audzējs. Saistībā ar smago veselības stāvokli tiesvedība pret Ē. Honekeru 13.01.1993. tika pārtraukta; tajā pašā dienā viņš izlidoja uz Čīli, kur dzīvoja meita Sonja un kopš 1991. gada bija apmetusies sieva Margote. 29.05.1994. Ē. Honekers mira Santjago un tika kremēts. Urna ar viņa pelniem visdrīzāk glabājas ģimenes lokā.
