Īsa vēsture 1937. gada 28. jūlijā Latvijas valdība izveidoja Valsts Vēsturiskā muzeja Jelgavas nodaļu, kas 1937.–1938. gadā pārņēma Zemgales muzeja biedrības Zemgales muzeja etnogrāfisko un vēstures kolekciju, atstājot savā rīcībā mākslas un dabaszinātņu kolekcijas un pārveidojoties par Zemgales mākslas muzeju (tas atjaunoja darbību vācu okupācijas laikā). Tāpat Valsts Vēsturiskā muzeja Jelgavas nodaļa 1939. gadā sāka pārņemt Latvijas valdības likvidētā Kurzemes provinces muzeja kolekciju (muzejs piederēja Kurzemes Literatūras un mākslas biedrībai). Padomju okupācijas laikā 1940. gada 1. augustā tika izdots valdības rīkojums, kas abus jau likvidētos privātos muzejus atkārtoti pasludināja par valsts muzejiem. Jelgavā, kā iepriekš, darbu turpināja Valsts vēstures muzeja Jelgavas nodaļa, arī vācu okupācijas un pirmajos otrreizējās padomju okupācijas gados.
Lai gan Jelgavas pilsētas vietvara savā komunikācijā muzeju pozicionēja kā pašvaldības institūciju un jau no 1944. gada deva tai saistošus norādījumus, Latvijas Vēstures muzeja Jelgavas nodaļa formāli turpināja pastāvēt vismaz līdz 1945. gada beigām. Par to liecina 1945. gada pārskata dati, kuros minēti septiņi tās darbinieki. Tādējādi par Latvijas Vēstures muzeja Jelgavas nodaļas darbības izbeigšanu var uzskatīt tikai 1945. gada beigas vai pat 1946. gada sākumu, kad uz tās bāzes muzejs tika pārveidots (nevis dibināts) par pašvaldības pārraudzībā esošu institūciju.
Pirmās ziņas par muzeju kā pašvaldības institūciju atrodamas īsi pēc padomju okupācijas varas atjaunošanas – 1944. gada oktobrī –, kad Jelgavas pilsētas pagaidu izpildu komitejas materiālos minēta frāze “Jelgavas muzejs atjaunojis darbību” un spriež par to, kā turpmāk ar šo institūciju strādāt, lai tā aktīvi iekļautos varas izvirzīto ideoloģisko uzdevumu īstenošanā. Par muzeja direktori apstiprināja vietējo vēstures skolotāju Mariju Akermani, kura brīvprātīgi kopā ar skolēniem apstaigāja pilsētas drupas un vāca vēstures liecības, tajā skaitā ievērojamu daļu izraka bijušā muzeja ēkas drupās. Pirmā ekspozīcija tapa 1947. gadā.
Ņemot vērā vēsturiskos notikumus un muzeju statusa izmaiņas, par visu Jelgavas muzeju tradīciju un daļēji kolekciju mantinieku mūsdienās tiek uzskatīts Ģ. Eliasa Jelgavas vēstures un mākslas. muzejs.
Pēc Otrā pasaules kara, padomju okupācijas varai uzsākot darbību, muzejam nekavējoties tika piešķirts ideoloģisks uzdevums – padomju iekārtas un sociālistisko sasniegumu slavināšana. 1947. gadā Rīgas ielā 6 tika atvērta ekspozīcija, kurā eksponāti bija sakārtoti pa vēstures posmiem: senvēsture, zemgaļu un kuršu rotaslietas, tirdzniecības sakari (tostarp monētas), kā arī Jelgavas latviešu amatniecības nodaļa, kas pārstāvēta ar amatu kausiem un lādēm.
Vienlaikus tika norādīts, ka muzejam trūkst vajadzīgo eksponātu par turpmākiem vēstures periodiem: par Kurzemes hercogu valdīšanas laiku, par 1905. un 1917. gada revolūciju. Īpaši trūcīgs materiālu klāsts esot arī par Padomju Savienības un Vācijas karu (tā laika terminoloģijā Lielo tēvijas karu). Lai gan vairāki Jelgavas uzņēmumi bija nodevuši materiālus Rūpniecības nodaļai, ar to nepietika, tādēļ sabiedrība tika aicināta aktīvāk iesaistīties materiālu vākšanā. Īpaši pārmetumi tika izteikti iestāžu un uzņēmumu vadītājiem par sociālisma celtniecības materiālu neiesniegšanu muzejam.
Pilsētas pēckara atjaunošanas plānos bija paredzēts atjaunot dažas vēsturiskās ēkas, tostarp bijušo Pētera Akadēmijas ēku, kuru pēc restaurācijas bija iecerēts nodot muzeja vajadzībām. Tomēr ēkas atjaunošanas darbi noritēja ļoti sarežģīti un gausi. Tikai 1951. gada decembra pēdējās dienās ēka tika nodota ekspluatācijā, taču pieņemšanas aktā bija fiksēti vairāki desmiti defektu. Vienlaikus 1952. gada aprīlī ēkas 1. stāvu uz laiku piešķīra pilsētas bibliotēkai, kas tur darbojās ievērojami ilgāk, nekā sākotnēji paredzēts – līdz pat 1984. gadam.
Līdz 1953. gadam muzejam vairākkārt mainījās direktori, jo neviens no tiem, pēc tā laika varas iestāžu uzskatiem, nespēja pietiekami atbilstoši ideoloģiskajām prasībām veidot muzeju kā sociālisma sasniegumu atspoguļotāju. Tas nemainījās arī laikā, kad muzeja vadība tika uzticēta komunistei Annai Kleķerei, toreizējā pilsētas izpildkomitejas priekšsēdētaja sievai.
Situācija mainījās 20. gs. 50. gadu otrajā pusē, kad direktore Skaidrīte Siliņa spēja izveidot muzeju, kas publiski un pārliecinoši atspoguļoja sociālisma sasniegumus. Vienlaikus viņa kopā ar muzeja kolektīvu veica neuzkrītošu kultūrvēsturisko liecību vākšanu par pirmssociālisma periodu – tika rīkotas krājuma komplektēšanas zinātniskās ekspedīcijas, apzināti un iztaujāti pirmskara pilsētas iedzīvotāji u. c. 1975. gadā muzejam tika piešķirts novadnieka, gleznotāja vecmeistara Ģederta Eliasa vārds, savukārt 1983. gadā muzejs saņēma gandrīz visu Ģ. Eliasa radošo mantojumu, un tika izveidota viņa darbu pastāvīgā ekspozīcija.
1984. gadā bibliotēka pārcēlās uz citu vietu, un muzejs uzsāka jaunu attīstības posmu. Muzeja darbinieki iesaistījās neatkarības atjaunošanas kustībā jau tās pirmsākumos. Muzejs kļuva par vietu, kur koncentrējās sabiedriskā iniciatīva atjaunot Kārļa Jansona pieminekli Jelgavas atbrīvotājiem – 1988. gadā pie muzeja tika novietots atrastais pieminekļa fragments, kas arī mūsdienās simbolizē neatkarības atjaunošanas kustību Jelgavā.
1988. gada 18. novembrī muzeja ēkas tornī svinīgi tika pacelts Latvijas valsts karogs un atklāta izstāde par Jelgavas vēsturi Latvijas Republikas laikā (1918–1940). Turpmākajos gados muzejs turpināja šo tematisko ievirzi – no 1989. līdz 1993. gadam katru gadu tika veidota jauna izstāde, kas bija veltīta vienam no četriem Latvijas valsts prezidentiem – zemgaliešiem. Muzejs spēja pārliecināt sabiedrības vairākumu un arī vietvaru par pirmā Latvijas prezidenta Jāņa Čakstes pieminekļa novietošanu pilsētā centrālākā vietā, nevis pretī muzeja ēkai, kur atradās 1931. gadā uzceltais piemineklis. Pašu spēkiem iekārtotas jaunas pastāvīgās ekspozīcijas, pētīts krājums, tapušas publikācijas, izdotas grāmatas, tajā skaitā albums ar senās Jelgavas pastkartēm (2017) un kopdarbs – apjomīgs izdevums par Ģederta Eliasa daiļradi “Esmu uz pareizā ceļa. Ģederts Eliass” (2022). Izveidotas muzeja tradīcijas – atceres pasākumi Kurzemes Literatūras un mākslas biedrībai, Kurzemes provinces muzejam, Pētera Akadēmijai. Viena no jaunākajām muzeja tradīcijām ir konkurss (kopš 2017. gada) profesionālajiem māksliniekiem “Ģederta Eliasa balva par lauku tēmas atspoguļojumu Latvijas glezniecībā”.