Izveidošanās un attīstība 1226. gadā pāvesta legāts Vilhelms no Modenas (Wilhelm von Modena) piešķīra Svētā Gara konventam teritoriju pie Zunda (Mazās Daugavas) ietekas Daugavā, iepretim Ķīpsalas ziemeļu galam. Viduslaikos apkaimes teritorijā atradās Svētā Gara konventa īpašumi, savukārt Daugavgrīvas virzienā – Rīgas rātes, Vācu ordeņa Livonijā un Rīgas domkapitula īpašumi. Svarīgs vietējo iedzīvotāju nodarbes veids viduslaikos un arī turpmākajos gadsimtos bija dārzeņu audzēšana ne tikai savām, bet arī tirgus vajadzībām. Senākās apdzīvotās vietas apkaimes apkārtnē veidojās uz Svētā Gara konventam un Svētā Jura hospitālim piederošās zemes.
Zviedru laikā Vidzemē, iespējams, pat agrāk, tagadējās apkaimes un apkārtējā teritorijā gar Daugavas kreiso krastu izveidojās pilnvērtīgs ciems, kurā galvenokārt dzīvoja zvejnieki, enkurnieki, pārcēlāji, kokmateriālu šķirotāji un loči. 1667. gadā sāka darboties pirmā ciema skola, bet 1689. gadā tika atvērta vēl viena skola latviešu bērniem, kurā mācījās ap 100 skolēnu. 1692. gadā Jura (arī – Zunda) ciemā kopumā bija uzceltas 102 dzīvojamās mājas. Ciems aizņēma plašu teritoriju iepretim Ķīpsalai, starp Zundu un mūsdienu Daugavgrīvas ielu. Ciema izaugsmi veicināja pārceltuve, kas nodrošināja satiksmi starp Ķīpsalu un Rīgu. Apkārtni šķērsoja divi Rīgas pilsētai nozīmīgi ceļi. Pie Dzegužkalna no lielceļa, kas sākās pie Zunda pārceltuves Daugavas krastā, atzarojās Buļļu muižas ceļš, kas nodrošināja Rīgas sauszemes satiksmi ar Kurzemi. Otrs ceļš veda uz Bolderāju un Daugavgrīvas cietoksni. Šie ceļi vēlāk pārveidojās par apkaimes galvenajām satiksmes artērijām – Buļļu un Daugavgrīvas ielu. 1704. gadā mūsdienu Iļģuciema un Dzirciema apkaimju aptuvenajā teritorijā bija apmēram 46 dzīvojamās mājas, pie katras no tām bija arī neliels zemes gabals dārza iekārtošanai. Apkārtni būtiski ietekmēja Lielais Ziemeļu karš (1700–1721), kura laikā tika nopostīts Jura ciems, kā rezultātā 1731. gadā apkārtnē bija uzskaitītas tikai 16 dzīvojamās mājas.
Netālu no mūsdienu Buļļu un Daugavgrīvas ielu sazarojuma 18. gs. vidū atradās latviešu uzņēmējam Jānim Šteinhaueram piederoša Zasas muiža un nelielas holandiešu tipa vējdzirnavas, pie kurām 1764. gadā tika atklāta pirmā Rīgas papīra manufaktūra. Muižā tika rīkotas gan Zāļu dienas un Jāņu vakara svinības, gan hernhūtiešu saiešanas, kurās piedalījās ap 20–30 cilvēku.
18. gs. beigās aptuvenajā Dzirciema vēsturiskajā teritorijā bija fiksētas apmēram 40 dzīvojamās mājas.
19. gs. otrajā pusē apkaimes teritorijā un apkārtnē tika uzbūvēti vairāki uzņēmumi, kas nodarbināja vietējos iedzīvotājus – Karla Šmita (vācu Karl Schmidt, krievu Карл Христофорович Шмидт) Rīgas cementa rūpnīcas filiāle (1866), alus darītavas “Ilgezeem” (1863) un “Tanheiser” (1870). Svarīga loma bija arī Rīgas–Bolderājas dzelzceļa (1873) izbūvei, kas savienoja Daugavgrīvu ar Rīgu, radot labvēlīgus apstākļus rūpniecības un tirdzniecības attīstībai. 1876. gadā “Ilgezeem” fabrika nodega, taču tika atjaunota un, kā viena no pirmajām Krievijas Impērijā, uzsāka iesala ekstrakta ražošanu.
19. gs. beigās un 20. gs. sākumā apkaimes apkārtni ar Bolderāju, Ķīpsalu, Pētersalu un Vecrīgu savienoja regulāra dzelzceļa un pasažieru tvaikoņu satiksme.
20. gs. sākumā kādreizējā Jura ciema gruntsgabalus sāka izmantot koksnes tirgotājs Georgs Vilhelms Šrēders (Georg Wilhelm Schröder), uzceļot vairākus īres namus.
Pirmā pasaules kara laikā Dzirciema vēsturiskajā teritorijā esošo uzņēmumu iekārtas tika evakuētas uz Krievijas Impērijas iekšzemes guberņām un kādreizējo uzņēmumu ēkas tika pilnībā vai daļēji izpostītas. Piemēram, 1915. gadā tika pilnībā evakuētas un izvestas uz Maskavu uzņēmuma “Ilgezeem” ražošanas iekārtas.
1919. gada rudenī apkaimē un apkārtnē norisinājās vairākas Latvijas armijas militārās operācijas, kurām bija izšķiroša nozīme Rīgas aizstāvēšanā pret Rietumu brīvprātīgo armiju. Īpaši intensīva kaujas darbība notika 10. novembra pēcpusdienā un vakarā, kad apkaimes apkārtni no Rietumu brīvprātīgo armijas savā kontrolē pārņēma Latvijas armijas 6. Rīgas kājnieku pulka un 7. Siguldas kājnieku pulka apakšvienību karavīri.
1924. gada 24. februārī Saeimā tika pieņemts Likums par Rīgas pilsētas administratīvajām robežām, kā rezultātā Rīgas pilsētas administratīvajā teritorijā tika iekļauta arī mūsdienu Dzirciema apkaimes apkārtne līdz ar citām Pārdaugavas teritorijām (Bolderāju, Kleistiem, Voleriem un citām apkaimēm).
Starpkaru periodā apkaimes iedzīvotāji lielākoties bija nodarbināti apkārtnes smagās un vieglās rūpniecības, kā arī kokapstrādes un pārtikas nozares uzņēmumos. Piemēram, no 1934. gada Dārza ielā Nr. 16 darbojās radiouztvērēju ražošanas uzņēmums “Apsītis un Žukovskis”, kas līdz 1940. gadam projektēja 13 dažādu konstrukciju radiouztvērējus, kurus ik gadu ražoja 2500–3000 eksemplāru apjomā. 20. gs. 30. gadu otrajā pusē uzņēmumā bija nodarbināti aptuveni 70 darbinieki. Apkaimes teritorija ietilpa Rīgas pilsētas Iļģuciema un Zasulauka statistiskajos rajonos.
1947. gadā mūsdienu apkaimes ziemeļaustrumu daļā, pārveidojot militārās nozīmes ēkas par ieslodzījuma iestādi, tika izveidota sieviešu labošanas darbu kolonija – Iļģuciema cietums. Iestādes darbības galvenais elements, līdzīgi kā citās Padomju Sociālistisko Republiku Savienības (PSRS) Iekšlietu ministrijas labošanas darbu iestādēs, bija ieslodzīto piespiedu nodarbināšana rūpniecības sektorā.
1951. gadā kādreizējās krāsu fabrikas “Leopold Cassella & Co” (1898) teritorijā tika ierīkota “Rīgas laku un krāsu rūpnīca”.
Otrreizējās padomju okupācijas periodā apkaimes ziemeļu–ziemeļaustrumu daļa turpināja attīstīties kā rūpnieciskas nozīmes rajons.
1981. gada beigās tika uzsākta Rīgas Stradiņa universitātes centrālā ēku kompleksa celtniecība, kas tika atklāts 1987. gada 30. septembrī.
1990. gadā īsi pēc Latvijas neatkarības atjaunošanas Ļeņingradas rajons, kurā atradās arī Spilves apkaime, tika pārsaukts par Kurzemes rajonu.
2020. gadā pabeigta Muzeju krātuves ēkas celtniecība, kas atrodas Pulka ielā Nr. 8. Tajā tiek uzglabāti vairāku Latvijas muzeju krājumi, nodrošinot priekšmetu saglabāšanu un pieejamību pētniecībai.
